Neuronal Activity Propagation in the Brain: From Neuronal Avalanches to Synfire Chains and Gamma Oscillations - Archive ouverte HAL Access content directly
Theses Year : 2013

Neuronal Activity Propagation in the Brain: From Neuronal Avalanches to Synfire Chains and Gamma Oscillations

Propagation de l'activité neuronale dans le cerveau: des avalanches neuronales aux chaînes synfire et oscillations gamma

(1, 2, 3)


The brain is thought to be a highly complex and adaptive system that transforms sensory input into meaningful behavior. Processing of environmental information takes place in a highly distributed network of specialized areas that are believed to coordinate their dynamics into coherent spatiotemporal patterns of activity. This coordination requires efficient communication between brain areas and has been hypothesized to be accomplished by different mechanisms. In this doctoral work, we experimentally test in detail the presence of neuronal avalanches, a candidate mechanism for communication, in cortical activity of anesthetized and awake animals. Moreover, we suggest a novel theoretical framework to bridge the conceptual gap between synfire chains and gamma oscillations, two other putative hypotheses for neuronal communication, and test its validity in numerical simulations of neuronal networks. In a first study, we recorded spontaneous activity with multi-electrode arrays (16 electrodes) in the primary visual cortex of (halothane) anesthetized cats and searched for power laws and long-range correlations in local-field potentials (LFP) as well as spiking activity. These two statistics can be a signature of critical dynamics, which is referred to as neuronal avalanches in neural networks. In spiking activity, we found power laws in avalanche size distributions in four out of seven recordings and a consistent power law exponent of -1.8. In the same recordings, lifetime distributions and inter-spike interval distribution of population spike trains were better fit by a power law than an exponential distribution. In the other three datasets, these distributions were rather curved and were equally well described by power law and exponential statistics. Average correlation as measured by average pairwise cross-correlation across all units was stronger and extended over a longer period of time in datasets with power laws than in those where power laws were absent. Finally, we sub-sampled the spiking data by randomly removing spikes and thereby transformed power laws into curved distributions. Surprisingly, power laws were present in the LFP in six out of seven datasets, even though the underlying spiking activity did not show evidence for power law scaling. In summary, we showed that spiking activity can sometimes have features of critical dynamics, while at other times evidence for neuronal avalanches is absent. Our sub-sampling analysis demonstrated that insufficient recording of spikes can indeed destroy power law statistics. However, we alternatively propose the existence of different cortical states with a varying correlation structure as a potential cause for critical statistics in some, but not in other recordings. In a second study, we further pursued the cortical state hypothesis and recorded multi-electrode array data from the primary visual cortex of (isoflurane) anesthetized cats (32 electrodes) and one awake monkey (96 electrodes) in the dark. We developed a novel method to separate different cortical states within short time windows based on LFP power spectra using principal component analysis and k-means clustering. We thus identified up to five different states with different spectral profiles. In spiking activity, these states showed marked differences in their collective dynamics with synchronized states displaying population bursts followed by periods of silence and desynchronized states exhibiting continuous and asynchronous population activity. Neuronal avalanche analysis of these different spiking dynamics indeed revealed that desynchronized activity is associated with more curved distribution, while synchronized activity shifts avalanche distributions closer to power laws, as measured by higher values of the scale parameter of fitted lognormal distributions. The same result was found for inter-spike interval statistics of the population spike train. In contrast, neuronal avalanche analysis of the LFP always approached power law distributions, even though the size of the tail was slightly modulated by the cortical state. In addition, we showed that correlations between electrodes in the LFP recordings were much higher than in spiking activity. Finally, these results were similar across different datasets within a species and did not differ between the anesthetized and awake recordings. An important difference was an increase of population firing rate in monkey recordings with desynchronization as opposed to a decrease in the anesthetized cat cortex during desynchronized states. In conclusion, we demonstrated a modulation of tails in neuronal avalanche statistics by the cortical state in spiking activity of both anesthetized and awake preparations. These findings suggest the presence of both critical and non-critical fluctuation regimes in neuronal network. The modulation of tails was in general much weaker for LFP, which was on average more correlated than unit activity. The origin of this high correlation in the LFP is unclear and might be partly due to volume conduction. Sub-sampling may not explain the absence of power law in the monkey recordings, as the firing rate increases with further desynchronization of population spiking activity. In a third study, we study two other prominent theoretical frameworks for neuronal communication, the synfire chain model and the communication through coherence (CTC) hypothesis. In these models, communication between remote brain areas is established through two different types of synchrony, which have hitherto believed to be distinct from each other. In the synfire chain, synchrony is generated through common drive from previously firing neurons, while synchrony in the CTC model is generated through oscillations of local neuronal populations. In this work, we suggest a novel framework, in which coherent oscillation are a manifestation of synchrony spreading across a diluted synfire chain architecture which does not have strong enough connections to transmit synchrony across its layers. These weak connections are compensated for by amplification and synchronization of excitation during repeated cycles of an oscillation. The amplification is caused by progressive synchronization of inhibition within the oscillation, which in turn increases the gain of excitatory input. We introduce the concept of oscillation chains which represents the spread of a coherent oscillation across layers of a weakly connected synfire chain. We hypothesize that these oscillations trigger synaptic potentiation and transform the oscillation chain into a synfire chain, once the synaptic weights are sufficiently strong. Synfire chains may thus be regarded as a special case of oscillation chains. We tested this framework in layered networks of integrate and fire neurons and indeed found the presence of oscillation chains that supported the spread of synchrony with connections, whose strength was insufficient for synfire chain transmission. Further analysis revealed that oscillation chains can be converted to synfire chains by increasing synaptic weights and the emergence of oscillation chains depends on resonance properties of the network. Taken together, these results propose a new interpretation of communication through synchrony in neuronal networks and link coherent oscillations with synfire chains and synaptic plasticity. In summary, we used experimental techniques and modeling to study different modes of communication in neuronal networks. Experimentally, we found that neuronal networks display both critically synchronized population activity and desynchronized dynamics indicating that communication based on criticality may change as a function of cortical state. Furthermore, we show in a modeling study that synchrony created in synfire chains may be equivalent to synchronization created within coherent oscillations. Each of these two modes of communication is used for different strengths of synaptic weights and synaptic plasticity may be the key to convert oscillation dynamics into synfire chains.
Le cerveau est un système complexe, qui transforme les signaux d'entrée sensoriels en un comportement. Le traitement de l'information issue de l'environnement se distribue au niveau cortical dans un réseau d'aires spécialisées qui coordonnent leurs dynamiques à travers une activité neuronale spatio-temporelle cohérente. Cette coordination requiert une communication efficace entre les aires du cerveau et plusieurs hypothèses théoriques, souvent présentées comme alternatives, ont été proposées. Dans cette thèse, nous testons expérimentalement la présence d'avalanches neuronales, un mécanisme potentiel pour contrôler la communication neuronale, dans l'activité corticale des animaux anesthésiés et éveillés. A partir de ces observations expérimentales, nous proposons un nouveau cadre théorique qui réunit le concept de chaîne de synchronie ("synfire chain") et des oscillations gamma, deux autres hypothèses élémentaires dans la propagation de l'activité neuronale. Des simulations numériques sont présentées pour tester la validité du modèle présenté. Dans une première étude, nous avons enregistré de l'activité spontanée avec un peigne d'électrodes (16 électrodes) dans le cortex visuel primaire des chats anesthésiés (halothane) et recherché des lois de puissance et des corrélations à longue distance dans les potentiels de champs (LFP) ainsi que les potentiels d'action. Ces deux mesures peuvent être considérées comme une signature de la criticalité de la dynamique de l'activité neuronale, et caractérisent le processus d'avalanche dans les réseaux neuronaux. L'analyse des patterns de potentiels d'action, a permis d'extraire des lois de puissance dans les distributions d'avalanches - dans quatre des sept enregistrements - avec un exposant fractal de -1,8. Dans les mêmes enregistrements, les distributions de durée des avalanches ont été mieux expliquées par une loi de puissance que par une distribution exponentielle. Dans les trois autres expériences, ces distributions ont présenté une asymétrie ("skewness") expliquée par une loi de puissance et de distribution exponentielle. La corrélation moyenne a été plus forte et longue dans l'ensemble de données avec des lois de puissance que dans celles ou la loi de puissance a été absente. Étonnamment, à un niveau plus mésoscopique, des lois de puissance étaient présentes dans le LFP de six des sept enregistrements, même si des lois de puissance étaient absentes dans l'activité des potentiels d'action. En résumé, nous avons montré que l'activité de potentiels d'action peut parfois avoir des caractéristiques d'un état critique, tandis qu'à d'autres instants ou pour d'autres assemblées, le comportement d'avalanche était absent. Nous discutons la possibilité que le sous-échantillonnage puisse expliquer l'absence des lois puissance, mais nous proposons une autre hypothèse selon laquelle l'hétérogénéité des états dynamiques corticaux et la diversité des corrélations observées rendent chacun des comportements (critique vs non critique) à leur tour plus dominant. Dans une deuxième étude, nous avons poursuivi notre étude de la dynamique spontanée corticale et enregistré des données avec des peignes d'électrodes dans le cortex visuel primaire (32 électrodes chez le chat anesthésié avec de l'isofluorane, et 96 électrodes chez le singe éveillé) en l'absence de stimulations visuelles. Nous avons développé une nouvelle méthode permettant de séparer les différents états corticaux basés sur les spectres de puissance LFP. Nous avons donc identifié jusqu'à cinq états différents. Dans l'activité des potentiels d'action, ces états ont montré des différences dans leur dynamique collective avec des états synchronisés et désynchronisés. Une analyse d'avalanche neuronale a révélé que l'activité désynchronisée est associée avec une distribution plus asymétrique ("skewed"), tandis que l'activité synchronisée montre des distributions d'avalanche proches d'une loi de puissance. Le même résultat a été trouvé pour les statistiques établies à partir des intervalles entre potentiels d'actions. Par contre, les distributions dans le LFP ont été toujours proches d'une loi de puissance, même si la taille de la queue des distributions était légèrement modulée par l'état cortical. En outre, nous avons montré que les corrélations entre les électrodes pour le LFP étaient beaucoup plus élevées que dans l'activité des potentiels d'action. Enfin, ces résultats étaient similaires entre les différentes espèces et ne différait pas entre les enregistrements anesthésiés et éveillés. En conclusion, nous avons montré chez les animaux anesthésiés et éveillés que les statistiques dans l'activité des potentiels d'action peuvent révéler des avalanches neuronales conditionnelles de l'état cortical. Ces conclusions suggèrent la coexistence de dynamiques à la fois critiques et non critiques dans le cortex. La modulation des distributions est en général beaucoup plus faible pour le LFP, qui est en moyenne plus corrélé et tend à révéler un régime dynamique proche de la criticalité. L'origine de cette forte corrélation n'est pas complètement élucidée, mais la conduction de volume pourrait jouer un rôle. Dans une troisième étude, nous étudions deux autres cadres théoriques pour la communication neuronale, l'un s'appuyant sur l'existence de chaînes de propagation de synchronie ("synfire chain") et l'autre s'appuyant sur le rôle des oscillations dans la cohérence d'activité au sein des réseaux corticaux (CCT). Dans la chaîne de synchronie, la synchronisation est générée grâce à un entraînement des autres neurones, tandis que la synchronisation dans CCT est creée par des oscillations neuronales. Dans ce travail, nous proposons un nouveau cadre réunificateur, dans laquelle les oscillations cohérentes sont une manifestation de la synchronisation dans une chaîne synchronie dont la propagation directe ("feedforward") n'est pas de force initiale suffisante pour transmettre de l'activité synchronisée. Ces connections faibles sont compensées par l'amplification et la synchronisation de l'excitation s'établissant au cours des cycles successifs d'une oscillation résonnante. Nous introduisons le concept de chaînes d'oscillation, ce qui représente la propagation d'une oscillation cohérente au travers d'une hiérarchie de couches faiblement connectées soumise au bombardement direct d'une chaîne de synchronie. Nous introduisons l'hypothèse supplémentaire d'un processus de plasticité synaptique dépendant des oscillations. Ce processus adaptatif permet de transformer le processus oscillatoire en une chaine de synchronie, une fois que les poids synaptiques excitateurs ont dépassé une efficacité seuil. Notre théorie propose donc que les chaînes de synchronie peuvent être vues comme un cas particulier de chaînes oscillatoires. Cette hypothèse a été testée par des simulations numériques des réseaux neuronaux faiblement connectés, qui permettent de détecter la présence de chaînes d'oscillation liées à la propagation de la synchronisation. Les simulations montrent que les chaînes d'oscillation peuvent être converties en chaînes de synchronie en augmentant les poids synaptiques et que l'émergence de chaînes d'oscillation dépend des propriétés de résonance du réseau neuronal. Ces résultats proposent une nouvelle interprétation de la communication à travers la synchronisation dans les réseaux neuronaux et établissent un lien original entre les oscillations cohérentes, les chaînes de synchronie et la plasticité synaptique associative. En résumé, nous avons utilisé des techniques expérimentales et de modélisation pour étudier différents modes de communication dans les réseaux neuronaux. Expérimentalement, nous avons montré que les réseaux neuronaux affichent à la fois une dynamique désynchronisée et une activité synchronisée avec des signes d'un état critique, indiquant que l'expression de "criticalité" dans la dynamique corticale peut changer en fonction de l'état collectif du réseau. Nous montrons par ailleurs par une approche théorique que les chaines de synchronisation pourraient provenir d'un renforcement adaptatif de la synchronisation crée dans les oscillations cohérentes. Chacun de ces deux modes de communication est utilisé pour différents valeurs de poids synaptiques et la plasticité synaptique associative peut être la clé pour transformer la dynamique des oscillations en des chaines de synchronie.
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Gerald Hahn. Neuronal Activity Propagation in the Brain: From Neuronal Avalanches to Synfire Chains and Gamma Oscillations. Neurobiology. Ecole Polytechnique X, 2013. English. ⟨NNT : ⟩. ⟨pastel-00945214⟩
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