L’hétérogénéité environnementale, un moteur de l’adaptation à la température des populations d’agents phytopathogènes foliaires ? - Archive ouverte HAL Access content directly
Theses Year : 2020

L’hétérogénéité environnementale, un moteur de l’adaptation à la température des populations d’agents phytopathogènes foliaires ?

Environmental heterogeneity, a driver of adaptation to temperature in foliar plant pathogen populations?

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Abstract

Environmental drivers, most notably temperature, affect the biology of phyllosphere microorganisms but also induce changes in their population dynamics, even in their evolutionary trajectories. The impact of climate on foliar plant disease epidemics is usually considered in forecasting models to inform management strategies. Such models focus on averages of environmental drivers but disregard both individual variation within populations and the scale and extent of biologically relevant environmental changes. These simplifications are glossing over substantial levels of individual variation that may have important consequences on the capacity of a population to adapt to environmental changes, and thus on the dynamics of epidemics in a fluctuating or changing climate. To examine the range of validity and consequences of these simplifying assumptions, I investigated how individual variation and environmental heterogeneity jointly affect fitness, phenotypic composition and resilience of populations of a foliar pathogen (Zymoseptoria tritici) inhabiting wheat canopies. Three complementary ways of exploration were adopted in this case study. First, an in vitro high-throughput phenotyping framework was developed, validated, and used to characterise the diversity in patterns of thermal responses existing across Z. tritici populations that were sampled over contrasted scales (spatial and seasonal variation of temperature). Second, the spatio-temporal thermal variations encountered in a wheat canopy, considered as a habitat exerting fluctuating selective pressures on these differential thermal sensitivities of individuals, were investigated in depth. Third, the way selection of “thermotypes” (functional groups of individuals displaying a similar thermal sensitivity) occurs and drives dynamics of Z. tritici populations was examined. To this end, both empirical (in vitro, in planta and in natura) and theoretical (in silico) competition experiments were conducted under increasingly complex selective environments. This research work demonstrates that glossing over the natural extent of individual phenotypic diversity in a phyllosphere microbial population and over the heterogeneity of selective pressures – from phyllo- to mesoclimate – leads to underestimate the resilience of this population, and thus its adaptive potential to environmental variations. In doing so, the results of this thesis, at the interface between epidemiology, micrometeorology, and ecology, improve our understanding of how important is individual variation to population dynamics and how environmental heterogeneity allows to maintain population diversity. Finally, this thesis provides insight into how large-scale patterns and local population processes are interlinked and display a “two-tier” adaptive dynamics.
Les facteurs environnementaux, au premier rang desquels la température, ont un impact sur la biologie des micro-organismes foliaires. Ils peuvent aussi modifier significativement leurs dynamiques populationnelles, voire leurs trajectoires évolutives. Classiquement, les modèles épidémiologiques, utilisés pour mieux gérer les maladies des plantes, intègrent l’influence des conditions météorologiques. Ils s’intéressent surtout à des réponses et des effets moyennés, ne tenant compte ni des variations des réponses individuelles, ni de l’hétérogénéité des changements environnementaux aux échelles réellement perçues par les agents pathogènes. Ces deux niveaux de simplification sont acceptables lorsque les états individuels et les variables continues qui leur sont associées, peu diversifiés, sont représentatifs de ceux de l'ensemble de la population. Il en va différemment lorsque les populations présentent des niveaux substantiels de variation individuelle susceptibles d’influencer leur capacité à s’adapter à leur environnement, et, par voie de conséquence, la dynamique des épidémies sous un climat fluctuant ou changeant. Pour mettre en évidence les conséquences de ces hypothèses réductrices, j’ai étudié comment la variation individuelle et l'hétérogénéité environnementale affectent simultanément la fitness, la composition phénotypique et la résilience des populations d'un agent pathogène foliaire (Zymoseptoria tritici) dans des couverts de blé. Trois étapes clés ont structuré l’exploration de ce cas d’étude. Tout d’abord, un protocole in vitro de phénotypage haut débit a été spécifiquement développé, validé et utilisé pour caractériser la diversité des réponses à la température de populations de Z. tritici échantillonnées à des échelles climatiques contrastées (variation spatiale et saisonnière) ainsi que leurs patrons d’adaptation. Les variations environnementales spatio-temporelles rencontrées dans les couverts de blé, considérées comme exerçant des pressions sélectives différentielles sur ces sensibilités thermiques individuelles, ont ensuite été examinées. Enfin, la façon dont la sélection de « thermotypes » (groupes fonctionnels rassemblant des individus présentant une même sensibilité thermique) détermine la dynamique adaptative des populations en réponse à l'hétérogénéité environnementale a été étudiée. Pour cela, des approches expérimentales (in vitro, in planta et in natura) et de modélisation (in silico) ont été couplées. Elles ont notamment porté sur plusieurs générations de populations placées dans des environnements sélectifs de plus en plus complexes. Ces travaux ont montré que le fait de négliger l'amplitude réelle de la variation phénotypique inter-individuelle d'une population microbienne et l'hétérogénéité des pressions de sélection, s’exerçant des échelles phyllo- à mésoclimatiques, conduit à sous-estimer la résilience de cette population, et donc son potentiel adaptatif. Les résultats de cette thèse, à l’interface entre épidémiologie, micrométéorologie et écologie, améliorent notre compréhension d’une part, de l'importance de la variation individuelle dans la dynamique adaptative des populations et, d’autre part, de la manière dont l'hétérogénéité environnementale permet de maintenir des populations globalement très diverses. Elle permet finalement d’expliquer l’existence de patrons d’adaptation, à la fois à des échelles locales et à des échelles très larges, par des dynamiques adaptatives «à deux vitesses».
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tel-03202132 , version 1 (19-04-2021)

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Cite

Anne-Lise Boixel. Environmental heterogeneity, a driver of adaptation to temperature in foliar plant pathogen populations?. Bioclimatologie. Université Paris-Saclay, 2020. Français. ⟨NNT : 2020UPASA010⟩. ⟨tel-03202132⟩
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