Impact of wheat cultivar mixtures on the annual adaptation dynamics of a Zymoseptoria tritici population to a recently broken down qualitative resistant gene
Impact d’associations variétales de blé tendre sur la dynamique annuelle d’adaptation d’une population de Zymoseptoria tritici à un gène de résistance qualitative récemment contourné
Résumé
Improving the efficacy and the durability of resistance genes against plant pathogens is a major challenge for farming systems. Increasing the cultivated genetic diversity within a field is a lever to achieve this goal. We need to understand how such deployment of the resistance affects pathogen populations during the whole cropping season including the post-epidemic period. To address this question, first I investigated the impact of wheat cultivar mixtures on the adaptation dynamics of a population of the fungal pathogen Zymoseptoria tritici to the recently broken down qualitative resistant gene (Stb16q). I assessed how two wheat cultivars, carrying Stb16q or not and cultivated in mixtures in different proportions (0.25, 0.5, 0.75), modified the pathogen population over two annual field epidemics compared to pure stands. Three key moments were considered in the whole pathogen life cycle: the epidemic period, which involves successive asexual multiplication cycles driven by rain-splash dispersal of pycnidiospores between growing plants of both cultivars (two dates: early and late epidemic stages), and the inter-epidemic period, which involves sexual reproduction in wheat residues releasing ascospores. The frequency of virulent strains in each cultivar and mixture (population composition) was assessed by phenotyping in seedling assays under greenhouse conditions. Population size was assessed by measuring disease severity (epidemic period) or estimating the number of ascospores discharged from residues (inter-epidemic period). At the end of the epidemic period, severity reductions were observed in mixtures at the whole canopy scale and on both cultivars, highlighting a reciprocal “protective” effect. Mixtures decreased the frequency of virulent strains relative to the pure stand of the cultivar carrying Stb16q at the end of the epidemic period and at the inter-epidemic period, showing that sexual reproduction did not counter the “benefic ial” impact of mixtures. Even so, the frequency of virulent strains on this cultivar slightly decreased after sexual reproduction for some mixture proportions, highlighting the capacity of cultivar mixtures to actively maintain avirulent strains in the offspring population through specific epidemiological mechanisms. Secondly, I investigated in semi-controlled conditions different combinations of sexual crosses that may have occurred in field conditions between virulent and/or avirulent strains, in both cultivars. The offspring were quantified, and the parenthood of recombinant strains from each type of cross was checked by genotyping. I established that avirulent × virulent crosses, and even avirulent × avirulent, can occur on the cultivar carrying Stb16q. This result demonstrates that the expression of symptoms on living plant tissues are not essential for a Z. tritici strain to subsequently reproduce sexually. Finally, I suggested a conceptual modeling framework to further invest igate the impact of the initial frequency of virulent strains and the proportion of cultivars on the mixture efficacy at the field and annual scales. To conclude, I showed that, besides disease reductions, cultivar mixtures may be used to restrict the overall propagation of a virulence. Sexual reproduction can make these mixture effects persist over the subsequent epidemic and avirulent strains can take part in it, allowing to “dilute” the virulence within recombinant populations. For these reasons, cultivar mixtures, when deployed at larger spatio-temporal scales, could be an efficient strategy to improve the durability – (i.e. maintain, even slightly re-increase, the efficacy –) of a broken down qualitative resistance gene.
Accroître l’efficacité et la durabilité de gènes de résistance à des agents phytopathogènes est un enjeu majeur pour la protection des cultures. Augmenter la diversité cultivée intra-parcellaire est un des moyens d’y parvenir. Cela implique de comprendre comment un tel déploiement modifie la population pathogène pendant un cycle épidémique annuel complet, qui s’étend au-delà d’une saison de culture. Pour y répondre, j’ai tout d’abord évalué l’impact d’associations variétales de blé tendre sur la dynamique d’adaptation d’une population pathogène de Zymoseptoria tritici à un gène de résistance qualitative (Stb16q) récemment contourné. J’ai étudié comment l’association de deux variétés porteuses ou non de Stb16q, selon différentes proportions (0.25, 0.5, 0.75), a modifié la population pathogène comparativement aux cultures pures au cours de deux années d’expérimentation. Trois phases clé ont été analysées : le début et la fin de la période épidémique (plusieurs cycles successifs de multiplication asexuée pilotés par la dispersion pluviale de pycnidiospores entre variétés) et la période inter-épidémique (production d’ascospores résultant de la reproduction sexuée sur résidus de culture). La fréquence de virulence sur chaque variété des associations (composition de la population) a été estimée par phénotypage sur plantules en serre. La taille de la population a été estimée en mesurant la sévérité de la maladie (période épidémique) et en estimant le nombre d’ascospores éjectées des résidus (période inter-épidémique). À la fin de la période épidémique, une diminution de la sévérité a été constatée dans les associations, à l’échelle du couvert et sur chaque variété, mettant en évidence une “protection” réciproque. Les associations ont eu pour effet une diminution de la fréquence de virulence comparativement à la culture pure de la variété porteuse de Stb16q à la fin de la période épidémique et pendant la période inter-épidémique, montrant que l a reproduction sexuée n’a pas annulé l’impact “bénéfique” des associations. La fréquence de virulence sur cette variété a même légèrement diminué pour certaines proportions, mettant en évidence la capacité des associations à maintenir des souches avirulentes dans la population recombinante. Dans un second temps, j’ai exploré en conditions semi-contrôlées différentes combinaisons de croisements entre souches virulentes et/ou avirulentes, susceptibles de s’être produits sur chaque variété dans les associations. La descendance a été quantifiée et la parentalité de souches recombinantes correspondant à chaque type de combinaison a été vérifiée par génotypage. Il en est ressorti que des croisements avirulent × virulent, et même avirulent × avirulent, ont pu se produire sur la variété porteuse du gène Stb16q. Ce résultat démontre qu’une infection allant jusqu’à l’apparition de symptômes n’est pas indispensable pour qu’une souche se reproduise sexuellement. Enfin, j’ai proposé un cadre con ceptuel de modélisation pour étudier plus en détail l’influence de la fréquence de virulence et de la proportion des variétés sur l’impact d’une association à l’échelle de la parcelle et annuelle. Pour conclure, j’ai montré qu’en plus de diminuer la sévérité d’une maladie, les associations peuvent être utiles pour réduire la transmission d’une virulence. La reproduction sexuée peut faire persister cet effet jusqu’à l’épidémie suivante du fait de l’implication de souches avirulentes, conduisant à une “dilution” de la virulence dans la population de descendants. Tous ces éléments font que les associations variétales, déployées à des échelles spatio-temporelles plus larges, pourraient être à la base de stratégies efficaces pour améliorer la durabilité – c'est-à-dire maintenir, voire rehausser – l’efficacité d’un gène de résistance qualitatif déjà contourné.
Origine : Version validée par le jury (STAR)